ホーキンスは、主にアナキストの事故死、ロミオとジュリエット、チェリー-オーチャード、何もないことについての多くの騒ぎ、真夏の夜の夢、誤解などの作品で舞台女優としてのキャリアを始めた。 彼女はまた、CasualtyやDoctorsなどのテレビシリーズに小さな出演をしていました。 学生時代の1998年、ホーキンスは『スター・ウォーズエピソード1–ファントム・メナス』にエキストラとして出演した。2002年、ホーキンスはマイク-リーの映画”オール-オア-ナッシング”でサマンサを演じた。 これはホーキンスとリーが一緒に働いた三つの映画の最初のものであり、そのうちの二つは2004年の映画ヴェラ-ドレイクであった。 2004年のアクション映画”レイヤーケーキ”にスラッシャー役で出演した。 彼女の最初の主要なテレビの役割は、2005年にBaftaにノミネートされたBBCのドラマ「Fingersmith」でスーザン・トリンダーを演じ、彼女はイメルダ・スタントンと共演したサラ・ウォーターズの同名小説を翻案した。 彼女はその後、別のBBCの適応、パトリック*ハミルトンの空の下で二十千通りに主演しました。 2003年から2005年の間、ホーキンスはBBCのコメディシリーズ『リトル・ブリテン』の4エピソードに出演した。 ホーキンスは、2005年に王立国立劇場でフェデリコ-ガルシア-ロルカの戯曲”ベルナルダ-アルバの家”をデイヴィッド-ヘアが翻案した”The House of Bernarda Alba”に出演した。

彼女はまた、彼女はまた、作家、エド*リアドンの週、考えられない、現金牛、イモリとの戦争とパーティーラインを考えていたコンクリート牛のような多数のラジオシリーズに彼女の声を貸しています。 2006年、ホーキンスは舞台に戻り、ジェズ・バターワースの『ウィンターリング』のロイヤル・コート・シアターに出演した。 2006年にはリチャード-アヨードの”Man to Man with Dean Learner”にもクレジットされていない出演を果たし、シリーズDVDに収録されている様々な削除されたシーンで様々なクレジットされていない役を演じた。 ホーキンスは後にアヨアデが監督した2本の映画『ダブル』と『サブマリン』に出演することになった。2007年、彼女はジェーン-オースティンの説得のテレビ映画でアン-エリオットを演じた。 彼女のパフォーマンスは批評家に好評で、黄金のニンフを授与されました。 彼女はまた、コリン-ファレルとユアン-マクレガー主演のウディ-アレン映画”カサンドラの夢”で脇役を演じた。

2008年、ホーキンスは2008年のコメディドラマ映画”ハッピー-ゴー-ラッキー”でリーと再会し、心の優しい小学校の教師であるポピー-クロスを描いた。 ロジャー・イーバートは4つ星満点中4つ星を与え、ユーモア、深み、ホーキンスの演技を称賛し、「見るのが楽しい。『ガーディアン』のピーター・ブラッドショーは「サリー・ホーキンスが見事に演じている」と書いているが、『デトロイト・ニュース』のトム・ロングは彼女の演技を「オスカーに値する」と呼んだ。 ホーキンスの演技は、ゴールデングローブ賞主演女優賞–映画ミュージカルまたはコメディ賞、銀熊賞主演女優賞を受賞するなど、多くの称賛を受けた。

ホーキンス主演の三つの映画は、ダゲナム、サブマリンで作られ、決して私を行かせ、すべて2010トロント国際映画祭で初演されました。 3人はいずれも肯定的な評価を受け、ホーキンスの演奏は批評家から高い評価を受けた。 『メイド・イン・ダゲナム』での彼女のパフォーマンスについて、ロジャー・イーバートは「存在の楽な軽さを示す」と書き、『ガーディアン』のザン・ブルックスは「ホーキンスは勝利のパフォーマンスを与える」と述べた。 2010年10月、彼女はアメリカン航空劇場で夫人ウォーレンの職業にヴィヴィーとしてブロードウェイに登場しました。 2011年、ホーキンスはジェーン-エアの映画化に脇役で出演し、ロマンティック-コメディ映画”ラブ-バード”の女性主演を務めた。 2012年、レイフ-スポールとロイヤル-コート-シアター（後のヨーク公劇場）で共演した”星座”で共演した。 この演劇は肯定的な評価を受け、イブニング-スタンダード-シアター-アワードで最高の演劇部門を受賞した。 また、2012年の”大いなる期待”ではジョー夫人として小さな役割を果たしていた。

2013年、ホーキンスはケイト-ブランシェットと共演し、ウディ-アレンが監督した映画”ブルー-ジャスミン”で二度目の監督を務め、アカデミー賞助演女優賞に初ノミネートされたほか、Bafta、ゴールデングローブ賞にもノミネートされ、様々な賞を受賞した。 同年、ポール-ジャマッティ、ポール-ラッドと共にオール-イズ-ブライトに出演し、リチャード-アヨードの映画”ザ-ダブル”では受付係として小さな役を演じた。 2014年には、渡辺謙が演じる芹沢一郎博士を補佐する科学者ヴィヴィアン-グラハム博士役で”ゴジラ”に出演した。 ゴジラは肯定的な評価を受け、529万ドル以上の興行収入を得て、ホーキンスの最も見られた映画になった。 2019年の”Godzilla:King of The Monsters”で再演された。 ゴジラ: 『キング・オブ・ザ・モンスターズ』は公開初週末に1億7,700万ドルを稼ぎ出し、その後2019年の最高興行収入を記録した映画の1つとなった。 また、ジョン-ホークスやマイケル-セラと共演した”チャーリー-カウフマン-テレビ-パイロット”では、どのようにして、なぜ共演したのかを語っている。 パイロットにはシリーズオーダーは与えられなかった。

ホーキンスは、2014年のトロント国際映画祭で初演されたドラマ映画”X+Y”で、アサ-バターフィールドのキャラクターの母親を演じた。 2014年11月、彼女は絶賛されたパディントンでブラウン夫人を演じた。 この映画はマイケル-ボンドの子供向けの本に基づいており、最も暗いペルーのジャングルからロンドンの通りに移住する擬人化されたクマのパディントンがブラウン家に養子にされている。 ホーキンスは続編”パディントン2″（2017年）でブラウン夫人役を再演し、高い評価を得ている。2017年、ギジェルモ-デル-トロの映画”水の形”に、捕獲されたヒューマノイドの両生類の生き物と恋に落ちる無言の女性エリサ-エスポジトとして出演した。 ホーキンスは、彼女のパフォーマンスのための広範な称賛を受けました。 ロンドン-イブニング-スタンダードのマシュー-ノーマンは、これをキャリアを定義するパフォーマンスと呼んだ。 ガーディアン紙のマーク-カーモードは彼女を”崇高”と呼び、ファーストポスト紙のミヒール-ファドナヴィスは”勝利のパフォーマンス”と呼び、アン-ホラデイは”ワシントン-ポスト紙”のために”サリー-ホーキンスは美しいパフォーマンスを提供する”と述べた。 ホーキンスはアカデミー賞、ゴールデングローブ賞、BAFTA賞、SAG賞主演女優賞にノミネートされた。 本作は第90回アカデミー賞で最優秀作品賞を受賞した。